怪物猎人物语2破灭之翼是一款RPG冒险游戏，玩家将化身“怪物骑士”，与怪物建立牵绊、培育怪物、与怪物共存，造访各种各样的地方，通过故事与任务尽情体验“怪物猎人”世界的RPG。在这个所有火龙都已不知去向的世界里，继承了伟大骑士“烈度”之血缘的主角与被托付了龙蛋的龙人少女艾娜实现了命运的相遇，这个围绕着“毁灭之翼”展开的故事也就此揭开序幕。
怪物猎人物语2破灭之翼是一款以怪物猎人世界观为背景的动作冒险游戏，游戏的故事背景设定在与正作世界观相同的艾卡那大陆上。在祭典之夜，红光闪烁间出现了诸多异象，原本负责守护岛屿的老火龙突然飞空离去，岛上温顺友善的怪物受到波及也变得狂躁不安起来；主角一行人意识到这正是传说中“毁灭之翼”即将再次现世的征兆，于是为了查明本次事件的真相，与村里众人开展了一系列调查。
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